Выяснилось, как гусеницы превращают муравьев в своих нянек
Обитающий в Индии и некоторых других странах Азии вид бабочек Apharitis lilacinus был всего несколько лет назад заново открыт после почти столетнего перерыва. Эти бабочки известны тем, что образуют с муравьями вида Crematogaster hodgsoni симбиоз, механика которого до сих пор не была до конца понятна ученым.
Бабочки откладывают свои яйца прямо перед входом в муравейник, иногда прямо на песок и вдали от ближайших растений. Дальнейшую заботу о судьбе вылупившихся из этих яиц гусениц берут на себя муравьи. Гусеницы живут прямо в муравейнике, хозяева которых обращаются с ними так же, как со своими собственными детенышами — кормят их и защищают, несмотря на то, что в общем-то являются для этих гусениц естественными врагами.
Ученые предполагали, что этот симбиоз обеспечивают специфические органы гусениц, однако как они функционируют, было непонятно — особое расположение этих органов приводило к тому, что они разрушались при попытки исследовать их традиционными методами.
Индийские же ученые применили метод компьютерной микротомографии и выяснили, что эти органы представляют собой нектароносные железы, которые выделяют богатый углеводами секрет, привлекающий муравьев. Биологам даже удалось разглядеть сокращение окружающих эти железы мышц, что позволяет гусеницам контролировать выделение секрета и таким образом оказывать влияние на поведение муравьев.
Подробнее о проведенном индийскими учеными исследовании можно прочитать в статье, опубликованной на днях в журнале Scientific Reports.
Источник
Каких бабочек выращивают муравьи?
Голубянок
Развитие многих видов бабочек-голубянок проходит в гнездах муравьев, которые выращивают гусениц, принимая их по запаху за своих личинок. Голубянка алькон (Maculinea alcon) заражает гнезда нескольких видов муравьев из рода Myrmica.
ЭТО ГОЛУБЯНКА АЛЬКОН (в Беларуси — в Красной Книге, 3 категория)
В популяциях одного из этих видов (M. rubra) вторжения голубянки стимулируют локальные эволюционные процессы: отбор поощряет изменение запаха муравьиных личинок, позволяя муравьям не путать с ними паразитов. Бабочки, в свою очередь, эволюционируют вслед за муравьями, подстраиваясь под новый преобладающий личиночный запах. Происходит эволюционная «гонка вооружений» , идущая в разных направлениях и вызывающая мозаичное распределение преобладающих запахов в популяциях как муравьев, так и голубянок.
Гусеницы многих видов бабочек-голубянок (семейство Lycaenidae) мирмекофильны, то есть обитают в гнездах муравьев. Эти гусеницы выделяют те же пахучие вещества, что и личинки муравьев определенных видов, и муравьи заботятся о гусеницах, как о своих личинках.
Группа исследователей из Дании и Великобритании во главе с Дэвидом Нэшем (David R. Nash), британцем, работающим на биологическом факультете Копенгагенского университета (Department of Biology, University of Copenhagen), много лет проводит исследования, посвященные одному из таких видов голубянок, распространенного в Европе и Северной Азии, — Maculinea alcon (названного, по-видимому, в честь одного из героев греческих мифов — Алькона, участника охоты на калидонского вепря) .
В июле взрослые бабочки откладывают яйца на цветы и бутоны единственного вида растений — горечавки легочной (Gentiana pneumonanthe). Гусеница, вылупляясь из яйца, вбуравливается в ткань цветка. Она живет внутри цветка две-три недели, питаясь его тканями и семезачатками. При этом она трижды линяет, но остается довольно маленькой, достигая длины лишь около 3–4 мм и массы 1–3 мг. Затем гусеница прогрызает в цветке или бутоне отверстие и выбирается наружу, после чего спускается на землю на выделяемой ею шелковой нити. Оказавшись на земле, она сидит на месте и ждет, пока ее найдут рабочие особи муравьев из рода Myrmica.
Когда муравей находит гусеницу, он несет ее в подземное гнездо своей колонии (как поступил бы с личинкой своего вида, обнаруженной вне гнезда, лишенной защиты и заботы) . Мало того что муравьи кормят в своем гнезде гусениц голубянки, так те еще и поедают находящихся рядом личинок и куколок муравьев. В гнезде муравьев гусеницы зимуют и растут, к началу следующего лета достигая длины около 12 мм и массы около 100 мг. В июне гусеница окукливается, по-прежнему оставаясь в муравьином гнезде. Приблизительно через месяц из куколки выходит бабочка, которая быстро (пока муравьи не успели ее убить) выбирается из гнезда и взбирается на травинку, где постепенно расправляет крылья. Когда расправившиеся крылья становятся крепкими, бабочка улетает в поисках пищи (нектара цветов) и особей противоположного пола.
Источник
Гусеница — поработитель муравьев
Все мы учили басню «Стрекоза и муравей», а некоторые даже сочувствовали стрекозе: она ведь погибла от холода и голода, бедняжка. Но ничего, за стрекозу отомстили бабочки-голубянки Narathura japonica. Их личинки выделяют питательные вещества, попробовав которые муравьи обречены служить гусеницам.
Семейство голубянок (Lycaenidae) насчитывает около 6000 видов, и большинство из них в той или иной степени связано с муравьями: соседствует с ними, взаимовыгодно сотрудничает или паразитирует. Эти связи могут носить как факультативный, так и облигатный характер. Японские ученые, профессор университета Рюкю Казуки Цудзи (Kazuki Tsuji) и доктор Мазару Ходзё (Masaru Hojo), работающий сейчас в Университете Кобо, исследовали отношения между голубянкой Narathura japonica и муравьями Pristomyrmex punctatus [1]. Бабочки N. japonica живут в дубовых лесах Японии, Тайваня и Кореи. Они сотрудничают с несколькими видами муравьев, и P. punctatus — один из них. Муравьи выступают в роли телохранителей, за что получают награду: на верхней стороне тела гусеницы есть особая экзокринная железа, дорзальный нектарный орган (dorsal nectary organ), ДНО, выделяющий лакомую смесь сахаров и аминокислот. Но муравьев привлекает к гусеницам не запах питательных капелек, а летучий секрет одноклеточных железок, покрывающих кутикулу гусениц. Такие железки есть практически у всех голубянок; выделяемые ими молекулы защищают насекомых от потери воды, и каждый вид пахнет по-своему. Однако муравьи прекрасно отличают пахучий секрет N. japonica от запаха гусениц других видов голубянок, не склонных к сотрудничеству. И еще один аромат им нужно помнить. По соседству с ДНО гусениц расположены тентакулярные органы (tentacle organs), ТО. Это пара выворачивающихся щупалец, которые выделяют летучие вещества, призывающие муравьев, если гусеница в опасности. В ответ на выворачивание ТО муравьи бросаются на защиту. Безусловно, когнитивные способности муравьев прошли жесткий отбор, в результате они способны запомнить и различить множество запахов, без чего взаимодействие с гусеницами было бы невозможным. Однако поведение P. punctatus регулируют не только запахи: муравьи не интересуются гусеницами N. japonica и не торопятся их защищать, пока не попробуют питательный секрет ДНО.
Рис. 2. Муравьи Pristomyrmex punctatus не отходят от гусеницы голубянки (Hojo et al., 2015)
Этот секрет муравьев как будто завораживает: раз отведав его, они приходят к гусеницам снова и снова или просто стоят вокруг. Исследователи предположили, что выделения ДНО не просто кормят муравьев, но и каким-то образом влияют на их поведение. Эту гипотезу японские исследователи проверяли вместе с сотрудницей Музея сравнительной зоологии Гарвардского университета Наоми Пирс (Naomi Pierce), которая много лет изучает сложные отношения голубянок с муравьями [2].
Ученые работали с лабораторными колониями муравьев. По 50 рабочих особей, никогда не встречавших гусениц, помещали в пластиковую коробочку, называемую ареной. На одной арене муравьев ожидала гусеница N. japonica последнего возраста, на другой гусеницы не было, а на третью арену посадили гусеницу, у которой ДНО замазали небольшим количеством лака для ногтей. Предварительно исследователи убедились, что лак, нанесенный в небольшом количестве на тело гусеницы, не влияет на поведение насекомых. На всех аренах были ватка, пропитанная 10-процентным раствором сахара, для муравьев, молодые дубовые листья для гусениц и вода.
Спустя трое суток ученые проверили действие ДНО на локомоторную активность муравьев. Для этого по 10 особей с каждой арены пересадили в чашку Петри диаметром 4,5 см, дно которой разделяла линия. Муравьям давали освоиться на новом месте, а затем подсчитывали, сколько раз за 15 минут каждое насекомое пересечет разделительную черту. Оказалось, что муравьи, пробовавшие секрет ДНО, гораздо меньше склонны бегать по чашке, чем те, кто провел трое суток рядом с гусеницами без ДНО или вовсе с ними не встречался.
Секрет ДНО не только подавляет локомоторную активность муравьев, благодаря чему они всегда рядом с гусеницами, но и делает их надежными телохранителями. Исследователи раз в три дня пересаживали по 10 рабочих муравьев с каждой арены в чашку Петри с гусеницей, доселе не задействованной в экспериментах. Гусеницам, очевидно, некомфортно, и они часто выворачивают ТО. В самом начале эксперимента все муравьи игнорировали это действие, но спустя три и шесть дней рабочие, которые успели распробовать секрет ДНО, активно бросались на защиту своих подопечных, а муравьи из двух других групп по-прежнему оставались безразличны к тревогам гусениц. Эти эксперименты еще раз подтвердили, что защитное поведение P. punctatus не врожденное, его вызывает секрет ДНО.
Поведение насекомых определяют биогенные амины (серотонин, дофамин, октопамин и турамин), поэтому исследователи предположили, что секрет ДНО влияет на поведение P. punctatus, изменяя уровень биогенных аминов в мозге рабочих муравьев. Оказалось, что он действительно существенно снижает уровень дофамина. Чтобы убедиться, что именно дофамин влияет на локомоторную активность, рабочим особям скармливали резерпин, который подавляет транспорт дофамина в синаптическую щель. Иными словами, у муравьев, накормленных резерпином, дофамин не работает как нейромедиатор. Резерпин действительно значительно снижал локомоторную активность муравьев.
Очевидно, секрет ДНО гусениц влияет на поведение муравьев через дофаминэргическую систему. На уровень дофамина влияет потребление сахарозы, а секрет ДНО у некоторых видов голубянок сахарозу содержит. Однако, поскольку все муравьи в течение эксперимента могли в неограниченном количестве получать сахарозу из другого источника, секрет ДНО снижает уровень дофамина как-то иначе; возможно, он содержит регуляторные пептиды.
Отношения гусениц N. japonica и муравьев P. punctatus принято было описывать как взаимовыгодные: муравьи защищают гусениц в обмен на пищу. На самом же деле подобные отношения не так уж выгодны одной из сторон: гусеницам защита жизненно необходима, но муравьи без гусениц не пропадут, поскольку у них есть другие источники пищи. Да гусеницы и не могли бы прокормить такую ораву: это слишком дорогое для них удовольствие, тем более что количество питательного секрета меняется в зависимости от физиологического состояния насекомых и внешних условий. Конкурентов за внимание муравьев много, врагов много, а гусеница одна. Как ей обеспечить постоянное присутствие телохранителя? И N. japonica нашли выход. Секрет их ДНО служит не только пищей для муравьев, это своеобразный наркотик, который усиливает тягу муравьев к гусеницам и готовность их защитить. Вполне возможно, что поведение насекомых, которое раньше считали взаимовыгодным, на самом деле чистейший паразитизм — гусеницы просто манипулируют муравьями.
Источник
Паразитическая бабочка находит муравьев по запаху репеллента, которым растения пытаются их отпугнуть
Рис. 1. Жизненный цикл бабочки Maculinea arion. Самки выбирают для откладки яиц соцветия растений (душицы или тимьяна), в корнях которых живут муравьи рода Myrmica (1, 2). Гусеница недолго питается цветами, а затем спускается на землю, где муравьи находят ее и относят в свое гнездо. Муравьев вводит в заблуждение запах гусеницы, похожий на запах их собственных личинок (3). В муравьином гнезде гусеница живет 11 месяцев и набирает 98% своей итоговой массы, пожирая личинок муравьев (4, 5). Затем она окукливается, а вышедшая из куколки бабочка выбирается из муравейника, расправляет крылышки и улетает. Рисунок из обсуждаемой статьи в Proceedings of the Royal Society B
Гусеницы бабочки голубянки арион на ранних стадиях своего развития питаются цветами тимьяна или душицы, а на поздних паразитируют в гнездах муравьев рода Myrmica, питаясь муравьиными личинками. Как выяснилось, бабочки находят растение, в корнях которого поселились муравьи, по запаху карвакрола — репеллента, которым дущица и тимьян отпугивают муравьев. Из всех муравьев именно Myrmica наиболее устойчивы к карвакролу, что позволяет им избегать конкуренции с другими муравьями, хотя и повышает шанс стать жертвами бабочки-паразита. Выявленные обонятельные предпочтения выгодны как самой бабочке, которая одновременно находит кормовое растение для молоди и жертв для подросших гусениц, так и растению, которому паразитическая бабочка помогает избавиться от муравьев, подгрызающих его корни.
Многие бабочки-голубянки (семейство Lycaenidae) являются мирмекофилами. Это значит, что их развитие так или иначе связано с муравьями. Взаимоотношения могут быть мутуалистическими (взаимовыгодными): гусеницы получают от муравьев надежную охрану в обмен на сладкие выделения. Предполагается, что этот тип взаимоотношений между муравьями и голубянками в ходе эволюции сложился первым. Уже на этом этапе гусеницы в какой-то мере манипулируют поведением муравьев, не позволяя им себя съесть. Впоследствии многие виды голубянок перешли от мутуализма к паразитизму. Они научились так искусно имитировать запах личинок муравьев (а иногда и специфические звуки, издаваемые муравьиными царицами), что муравьи относят их в свои гнезда и там тщательно выкармливают, ничего не получая взамен. От «стратегии кукушонка» гусеницы некоторых видов перешли к хищничеству: они пожирают муравьиных личинок, что часто заканчивается гибелью муравьиной семьи (см.: Муравьи стараются не пахнуть как гусеницы, пахнущие как муравьи, «Элементы», 10.01.2008).
Именно такую стратегию использует бабочка голубянка арион (Maculinea arion). Ее жизненный цикл изображен на рис. 1. Самки выбирают для откладки яиц соцветия душицы (Origanum vulgare) или тимьяна (Thymus spp.), у корней которых имеется гнездо муравьев рода Myrmica. Обманные уловки этих бабочек рассчитаны только на мирмик, другие муравьи не «покупаются» на них. Гусеница некоторое время питается цветами, а потом спускается на землю на шелковой нити и ждет, пока муравьи подберут ее и отнесут в свое гнездо. Там она безнаказанно пожирает муравьиных личинок в течение 11 месяцев, набирает вес, окукливается и покидает муравейник уже в виде взрослой бабочки.
До сих пор не было точно известно, каким образом голубянки арион выбирают подходящие растения для откладки яиц. Плодовитость этих бабочек не слишком высока: самка откладывает в среднем лишь около 50 яиц, поэтому она не может позволить себе класть их куда попало. Цветы душицы сами по себе привлекают бабочек, но для откладки яиц они выбирают не любые растения, а преимущественно те, у корней которых есть гнездо подходящего вида муравьев (D. Patricelli et al., 2011. To lay or not to lay: oviposition of Maculinea arion in relation to Myrmica ant presence and host plant phenology).
Может быть, бабочки ориентируются на запах самих муравьев? Некоторые мирмекофильные голубянки, взаимодействующие с другими родами муравьев, действительно так делают. Однако в случае с Maculinea arion это предположение выглядит сомнительным. Гнезда Myrmica располагаются под землей, рабочие особи редко забираются на растения, их запаховый след эфемерен, да и время наиболее активного сбора пищи мирмиками (утром и вечером) обычно не совпадает со временем откладки яиц бабочками (в середине дня). Кроме того, в поведении бабочек не удалось обнаружить признаков того, что они интересуются гнездами Myrmica как таковыми: похоже, всю информацию, необходимую для выбора растения, они получают от самого растения. На этом основании некоторые исследователи предполагали, что бабочки просто отдают предпочтение растениям, произрастающим в местах, благоприятных для муравьев-хозяев (J. A. Thomas & G. W. Elmes, 2001. Food–plant niche selection rather than the presence of ant nests explains oviposition patterns in the myrmecophilous butterfly genus Maculinea).
Вместе с тем хорошо известно, что многие растения выделяют особые летучие вещества в ответ на повреждение своих тканей насекомыми. Эти вещества оказывают разнообразные воздействия на других насекомых. Иногда они служат своеобразным «криком о помощи», привлекая хищников, питающихся растительноядными насекомыми, и тем самым помогая пострадавшему растению избавиться от врагов (M. Dicke, 2009. Behavioural and community ecology of plants that cry for help). Может ли подобный механизм работать и в данном случае?
Чтобы разобраться в этом, биологи из Италии, Дании, Великобритании и Германии изучили состав летучих веществ, выделяемых душицей в зависимости от присутствия или отсутствия муравьев в ее корнях, а также реакцию бабочек Maculinea arion на эти вещества.
Для начала авторы вырастили в 12 террариумах по 4 растения душицы. В шесть террариумов были поселены также семьи одного из двух видов Myrmica: My. scabrinodis или My. sabuleti. Первый вид является основной жертвой бабочек Ma. arion на севере Италии (в том числе в природном парке Parco fluviale Gesso e Stura, где проводилось исследование), второй — в других районах Западной Европы. Результаты по обоим видам Myrmica оказались одинаковыми и в дальнейшем были объединены.
Летучие вещества, выделяемые растениями, анализировались при помощи технологии Stir Bar Sorptive Extraction (SBSE). Всего было выявлено два десятка летучих веществ. Оказалось, что присутствие муравьев достоверно влияет на выработку двух из них: карвакрола (вещества, придающего душице ее характерный запах) и его биохимического предшественника γ-терпинена. Растения, выросшие в террариуме с муравьями Myrmica, производили больше карвакрола, чем контрольные растения. Такой же результат получился и при анализе экстракта листьев. У душицы, в корнях которой копались муравьи, оказался повышен уровень экспрессии генов, связанных с синтезом карвакрола и жасмоновой кислоты («защитного» гормона, регулирующего в том числе и реакцию растения на повреждения).
Итак, деятельность муравьев, которые при строительстве подземных гнезд часто перегрызают корешки растений, стимулирует производство карвакрола. Известно, что это вещество обладает фунгицидным и инсектицидным действием. По-видимому, усиление его производства — защитная реакция растения, пытающегося таким способом отпугнуть вредных насекомых.
Затем авторы проверили, влияет ли запах карвакрола на поведение голубянок. Для этого использовался Y-образный лабиринт из труб диаметром 15 см. В его «ножку» помещали 10 взрослых самок Ma. arion, в «рога» подавали те или иные запахи и смотрели, куда полетят бабочки. Оказалось, что карвакрол их привлекает: подопытные насекомые явно предпочитали обычному воздуху воздух с примесью карвакрола, а запаху контрольной душицы — запах растения, выросшего в террариуме с муравьями. При этом на запах самих муравьев Myrmica (или почвы из их гнезда) бабочки никак не реагировали.
Полученные результаты показывают, что голубянки арион, возможно, используют запах карвакрола для поиска растений, рядом с которыми есть подземные гнезда Myrmica. На этом этапе общая картина уже начала складываться, но отдельные детали оставались неясными. Прежде всего, нужно было понять, является ли усиленный запах карвакрола надежным признаком того, что в корнях живут именно Myrmica, а не другие муравьи, на которых голубянка арион, как мы помним, паразитировать не может.
Система работала бы, если бы мирмики обладали повышенной устойчивостью к карвакролу по сравнению с другими муравьями. Для проверки этой гипотезы в герметичную камеру с воздухом, содержащим 50 ppm (миллионных долей) карвакрола, сажали рабочих муравьев — представителей пяти самых массовых видов в изучаемом районе: Myrmica scabrinodis, Tetramorium caespitum, Lasius alienus, Tapinoma erraticum и Formica cinerea. Оказалось, что в этой ядовитой атмосфере Myrmica выживают около шести часов, а все остальные муравьи — не более часа. Анализ экспрессии генов помог выявить механизм повышенной устойчивости мирмик: в отличие от других муравьев, у них в ответ на присутствие карвакрола резко возрастает синтез нескольких ферментов, помогающих обезвреживать различные яды (таких как глютатион-S-трансфераза и цитохром CYP4509E2).
Зачем нужна мирмикам повышенная устойчивость к карвакролу? Возможно, она позволяет им процветать в отсутствие конкурентов там, где растет душица или тимьян (который тоже выделяет карвакрол) и где другие виды муравьев чувствуют себя неуютно. Для проверки этой гипотезы авторы расставили 190 муравьиных ловушек непосредственно под растениями душицы и 80 — в местах с такой же почвой и растительностью, но не менее чем в 2 м от ближайшей душицы. Мирмики попались в 73% ловушек, стоявших под душицей, и лишь в 45% ловушек, расположенных далеко от пахучего растения. Для муравьев других родов соответствующие цифры составили 9% и 55%. В 19% ловушек, стоявших под душицей, муравьи вообще не попались. Таким образом, мирмики действительно доминируют возле душицы, тогда как вдали от этого растения преобладают другие муравьи.
Из этого следует, что если ваша задача — найти душицу, под которой живут мирмики, а в запахах муравьев вы не разбираетесь, то ориентироваться на запах карвакрола — неплохая идея.
По-видимому, это первый обнаруженный в природе случай, когда один и тот же запах используется насекомым для обнаружения и кормового растения, необходимого для ранних стадий развития личинки, и жертвы, на которой будут паразитировать подросшие гусеницы.
Авторы подчеркивают, что выявленные особенности биологии бабочек, растений и муравьев, по-видимому, выгодны (адаптивны) для всех участников этого необычного комплекса. Почему бабочкам выгодно откладывать яйца на цветы душицы, пахнущие карвакролом, уже говорилось. Душице выгодно выделять карвакрол в ответ на повреждение корней муравьями, потому что это эффективно отпугивает всех муравьев, кроме мирмик, а заодно приманивает врагов мирмик — голубянок. Попадание гусениц Ma. arion в гнездо мирмик часто приводит к полной гибели муравьиного семейства. Это, конечно, облегчает жизнь растению, ведь в природных условиях мирмики не только подгрызают корни при постройке гнезда, но и разводят на корнях колонии домашних тлей, отчего растению становится еще хуже. Правда, услуги паразитической бабочки не бесплатны для душицы, ведь маленькие гусеницы съедают часть цветов перед тем, как проникнуть в муравьиное гнездо. Но эта плата совсем не велика. Даже в местах наибольшей численности голубянки арион на одно «зараженное» растение душицы приходится в среднем лишь одна-две гусеницы, которые съедают от силы 2% цветов. Этот ущерб с лихвой окупается той пользой, которую бабочки приносят душице, избавляя ее от докучливых муравьев.
Что же касается мирмик, то их выигрыш от повышенной устойчивости к карвакролу состоит в том, что они могу жить припеваючи в корнях душицы или тимьяна, где им не мешают конкуренты — другие муравьи. За это удобство мирмики платят повышенным риском стать жертвами паразитических гусениц. Впрочем, цена не слишком велика, потому что голубянка арион, при всех ее премудрых адаптациях, является очень редким видом бабочек. В большинстве мест, где растет душица или тимьян, этих бабочек просто нет, и мирмики могут наслаждаться своим преимуществом почти бесплатно. «Почти», потому что усиленное производство защитных ферментов — все-таки дело затратное.
Источник: Dario Patricelli, Francesca Barbero, Andrea Occhipinti, Cinzia M. Bertea, Simona Bonelli, Luca P. Casacci, Simon A. Zebelo, Christoph Crocoll, Jonathan Gershenzon, Massimo E. Maffei, Jeremy A. Thomas, Emilio Balletto. Plant defences against ants provide a pathway to social parasitism in butterflies // Proceedings of the Royal Society B. 2015. V. 282. DOI: 10.1098/rspb.2015.1111.
Источник