Гриб-манипулятор строит внутри муравья-зомби трехмерную сеть
Рис. 1. Графическая реконструкция мышечного волокна муравья, оплетенного трехмерной сетью паразитического гриба Ophiocordyceps unilateralis. Желтым цветом обозначены гифальные тельца и соединяющие их гифы. Рисунок из обсуждаемой статьи в PNAS
Американские биологи выяснили, что паразитический гриб кордицепс однобокий, превращающий муравьев-древоточцев в послушных зомби, образует внутри их тела трехмерную сеть. Эта сеть оплетает все внутренние органы муравья, включая отдельные мышечные волокна, однако не заходит в мозг. Получается, для сложного манипулирования поведением хозяина паразиту совершенно не обязательно проникать в его центральную нервную систему.
Энтомопатогенный гриб-аскомицет кордицепс однобокий (Ophiocordyceps unilateralis), который развивается в муравьях-древоточцах (Camponotus), служит ярким примером примитивного паразита, подчиняющего своим нуждам высокоорганизованное существо. Спустя 2–3 недели после попадания в организм муравья гриб заставляет его покинуть гнездо, вцепиться челюстями в жилку на нижней стороне какого-нибудь листка и затем умереть в такой позе (рис. 2). При этом муравей-зомби по наущению гриба выбирает строго определенное место для своей смерти: на северной стороне растения на высоте 20–30 см над землей.
Рис. 2. Мертвый муравей-древоточец, из головы которого выросло плодовое тело O. unilateralis. Фото с сайта nsf.gov
До сих пор остается загадкой, как грибу удается взять муравья под свой контроль. Чтобы пролить свет на эту проблему, группа американских ученых из Университета штата Пенсильвания (Юниверсити-Парк) и Университета Нотр-Дам (Саут-Бенд, Индиана) решила в деталях выяснить, что же происходит внутри зараженного насекомого. Исследователи сделали несколько тысяч срезов тканей, извлеченных из разных отделов тела муравья и замороженных в жидком азоте. Шаг между срезами составлял всего 50–100 нм, каждый срез был сфотографирован под сканирующим электронным микроскопом. Используя технологию машинного обучения (она применяется, например, в системах автоматического распознавания лиц), ученые создали алгоритм, который самостоятельно отличал грибные клетки от клеток муравья и подсчитывал их. «Склеивая» срезы с помощью компьютерной программы, ученые реконструировали трехмерную картину происходящего.
Аналогичным образом были изучены и муравьи-древоточцы, зараженные грибом боверия бассиана (Beauveria bassiana). Этот гриб относится к тому же порядку гипокрейных, что и гриб-манипулятор O. unilateralis,но, в отличие от него, не видоизменяет поведение хозяина специальным образом. На примере боверииученые попытались понять, как ведет себя в муравье обычный энтомопатогенный гриб, чтобы при работе с O. unilateralis не спутать общие синдромы грибного заражения с эффектами, связанными с манипуляторным воздействием.
Выяснилось, что клетки и того и другого гриба присутствуют в мышцах головы и конечностей муравья (рис. 3), а также в груди и брюшке. Единственное отличие состоит в их концентрации — клетки гриба-манипулятора O. unilateralis в среднем занимают 10% объема всей мышечной ткани, тогда как для B. bassiana этот показатель составляет всего 2%. Но в обоих случаях гриб вызывает мышечную атрофию — у зараженного муравья формируются зазоры между мышечными волокнами. В ряде случаев грибные гифы прорастают сквозь мембрану прямо внутрь мышечного волокна.
Рис. 3. Приводящая мышца челюстей (A) и мускулатура конечностей (D) здорового муравья-древоточца. Аналогичные мышцы муравья, пораженного грибом B. bassiana (B, E) и грибом O. unilateralis (C, F). Бросаются в глаза промежутки между мышечными волокнами инфицированных муравьев, а также более высокая концентрация клеток O. unilateralis по сравнению с B. bassiana. Длина масштабного отрезка — 50 мкм. Фото из обсуждаемой статьи в PNAS
Ранее ученые предполагали, что гриб O. unilateralis специально провоцируетатрофию челюстных мышц муравья, чтобы тот не мог разжать свою смертельную хватку и умер от истощения (см. D. P. Hughes et al., 2011. Behavioral mechanisms and morphological symptoms of zombie ants dying from fungal infection). Но теперь ясно, что такая атрофия является лишь побочным эффектом жизнедеятельности паразита. Мышцы насекомого представляют особую ценность для любого паразитического гриба как источник энергии — вспомним, как много в них располагается митохондрий. Поэтому неудивительно, что клетки O. unilateralis в большом количестве сосредоточены именно в челюстныхмышцах муравья, которые являются самыми массивными в его организме (рис. 4).
Рис. 4. Мышцы муравья-древоточца, зараженные грибом O. unilateralis. A — гифальные тельца (HB) и связывающие их гифы (треугольники) между мышечными волокнами (М) в челюсти муравья. Длина масштабного отрезка — 50 мкм. B — цитоплазматические мостики (стрелки), соединяющие соседние гифальные тельца. Длина масштабного отрезка — 10 мкм. С — гифы (стрелки), вросшие внутрь мышечных клеток. Длина масштабного отрезка — 1 мкм. D — диаметры кружков показывают относительную долю гифальных телец, связанных друг с другом одним или несколькими гифами. Красным цветом показаны гифальные тельца, расположенные в мышцах головы муравья, синим — в мышцах конечности. Цифры по оси ординат означают номера изученных муравьев, звездочками отмечены зараженные муравьи, собранные мертвыми. E — диаметр черных кружков обозначает относительное число мышечных волокон муравья, в которые вросли один или несколько грибных гиф. Рисунок из обсуждаемой статьи в PNAS
Несмотря на общее сходство в расположении грибных клеток, гриб-манипулятор O. unilateralis, в отличие от B. bassiana, выстраивает из них трехмерную сеть. Примерно 59% всех гифальных телец этого гриба соединены нитями-гифами по крайне мере с одним из своих соседей. В результате гифальные тельца (внешне они похожи на дрожжевые клетки и размножаются почкованием) могут координировать свою активность, обмениваться питательными веществами и синхронно выделять в окружающие ткани особые соединения. Не в этом ли согласованном поведении грибных клеток и кроется секрет его манипулятивного воздействия?
Получается, гриб устроен не так уж и просто: он выстраивает в дополнение к нервной системе хозяина параллельную клеточную сеть, которая на химическом уровне контролирует каждый уголок его организма. Пока нельзя сказать, за счет каких именно веществ это происходит. Известно, что среди соединений, секретируемых грибом O. unilateralis, имеются спирт сфингозин и гуанидиномасляная кислота, которая вызывает у млекопитающих припадки и конвульсии (см. C. de Bekker et al., 2014. Species-specific ant brain manipulation by a specialized fungal parasite). Впрочем, муравьи, которым искусственно вводились данные вещества, не демонстрировали отклонений в поведении — так что наверняка зомбирующий грибной «коктейль» не исчерпывается этими двумя ингредиентами.
Интересно, что гриб-манипулятор работает настолько изощренно, что ему не приходится внедряться в центральную нервную систему своей жертвы. Во всяком случае, несмотря на то, что головная капсула муравья буквально набита гифальными тельцами, ученые обнаружили, что в сам мозг гриб не проникает. Другие паразиты действуют более «топорно». Например, один из видов печеночных сосальщиков — Dicrocoelium hospes — внедряется в антеннальные доли головного мозга муравьев, а другой вид — ланцетовидная двуустка (Dicrocoelium dendriticum) — проникает в подглоточный ганглий их брюшной нервной цепочки, где находятся нейроны, управляющие движениями челюстей. Благодаря этому черви заставляют муравьев забираться вверх по травинкам и вцепляться в них, дожидаясь пасущегося рогатого скота — окончательного хозяина паразита (см. T. Romig et al., 1980. Cerebral larvae in the second intermediate host of Dicrocoelium dendriticum (Rudolphi, 1819) and Dicrocoelium hospes looss, 1907 (Trematodes, Dicrocoeliidae).
Фактически, гриб O. unilateralis изменяет поведение муравьев схожим образом, но находясь на периферии их тела. В этом отношении кордицепс однобокий отличается и от самого знаменитого паразита-манипулятора — токсоплазмы. Под действием этих простейших грызуны перестают бояться кошек и, более того, начинают испытывать сексуальное возбуждение от запаха их мочи (см. P. K. House et al., 2011. Predator сat odors activate sexual arousal pathways in brains of Toxoplasma gondii infected rats). В итоге резко увеличивается вероятность встречи таких грызунов с кошкой — окончательным хозяином токсоплазмы. Но, опять же, токсоплазма воздействует на поведение грызуна, внедряясь в гиппокамп и миндалевидные тела в его мозгу (см. J. Gatkowska et al., 2012. Behavioral changes in mice caused by Toxoplasma gondii invasion of brain). А грибу O. unilateralis удается контролировать работу нервной системы хозяина дистанционно.
Источник: Maridel A. Fredericksen, Yizhe Zhang, Missy L. Hazen, Raquel G. Loreto, Colleen A. Mangold, Danny Z. Chen, David P. Hughes. Three-dimensional visualization and a deep-learning model reveal complex fungal parasite networks in behaviorally manipulated ants // PNAS. 2017. DOI: 10.1073/pnas.1711673114.
Александр Храмов
Понравилась статья? Подпишитесь на канал, чтобы быть в курсе самых интересных материалов
Источник
Ученые выяснили, как «зомби»-грибок порабощает разум муравьев
МОСКВА, 8 ноя – РИА Новости. Система искусственного интеллекта помогла биологам понять, что паразитические грибки из рода Ophiocordyceps превращают муравьев в «зомби»напрямую перехватывая контроль над их мускулами, не меняя при этом работы их мозга, говорится в статье, опубликованной в журнале PNAS.
«Пытаясь раскрыть секрет работы этого грибка, мы проследили за тем, как его клетки взаимодействуют с организмом муравья в тот момент времени, когда муравей прикрепляется к листу над муравейником и умирает. Мы знали, что грибок умеет управлять работой отдельных тканей тела насекомого и меняет работу части его генов, но не понимали, как именно он дирижирует поведением своей жертвы», — рассказывает Маридель Фредериксен (Maridel Fredericksen) из университета Базеля (Швейцария).
В последние годы биологи открыли десятки примеров того, что паразиты могут напрямую управлять поведением хозяина. К примеру, вирус LdMNPV умеет заставлять гусениц шелкопряда забираться наверх деревьев и превращаться в «вирусную бомбу», а личинки мушек-горбаток заставляют пчел сбегать из улья. Кошачий паразит токсоплазма способен «перепрограммировать» память человека и мышей, делая первых склонными к суициду, а вторых – бесстрашными.
Самым «продвинутым» и интересным примером подобных паразитов являются грибки из рода Ophiocordyceps, поражающие муравьев, живущих в тропических лесах Южной и Центральной Америки. Когда этот «зомби»-грибок проникает в организм муравья, он радикальным образом меняет его поведение, заставляя его прикрепляться к веткам и листьям деревьев над муравейником и над тропинками, по которым муравьи отправляются на поиски еды в лес.
Дальнейшие наблюдения за поведением зараженных муравьев и самих грибков показали, что Ophiocordyceps действует крайне избирательным образом, проверяя их мозг на совместимость перед «зомбификацией». Если бы эти грибки сами не страдали от паразитов, то тогда бы они могли легко и очень быстро уничтожить почти все колонии муравьев в Новом Свете.
Фредериксен и ее коллеги раскрыли один из секретов успеха этих грибков, наблюдая за изменениями в работе нервной системы муравьев, зараженных спорами Ophiocordyceps и Beauveria bassiana, другого паразита насекомых, не способного управлять поведением своих жертв.
Для этого ученые использовали специальный сканер и суперкомпьютеры, позволявшие им получать полные трехмерные снимки тканей тела муравьев и следить за распространением грибка по ним. Решение этой задачи потребовало создания специальной системы искусственного интеллекта, способной отличать клетки муравья от клеток паразита.
Эти наблюдения раскрыли неожиданную вещь – оказалось, что нити грибка не проникают внутрь нервных узлов насекомого даже тогда, когда муравей уже находится под полным контролем паразита и все остальные части тела содержали в себе огромное количество клеток Ophiocordyceps. Это указало на крайне необычную методику «зомбификации», которую исповедует данный грибок.
Фактически, внутри муравья возникает трехмерная сеть из клеток паразита, управляющая работой всех ключевых органов насекомого. По сути, вместо муравья возникает необычный организм, роль «главной» нервной системы в котором, как остророжно отмечают ученые, начинает играть Ophiocordyceps. Его жертва, по сути, является беспомощным зрителем.
«Как правило, поведением и движением животных управляет мозг, посылающий сигналы в мускулы и другие органы. Наши наблюдения показывают, что грибок «игнорирует» мозг и управляет телом муравья напрямую, воздействуя на сами мышцы его ног и челюстей. Можно сказать, что он является своеобразным незримым кукловодом, дергающим за ниточки марионеток», — продолжает биолог.
Как полагают ученые, Ophiocordyceps не трогает мозг муравья по одной простой причине – это помогает его жертве дожить до тех пор, пока грибок не будет готов дать потомство. Кроме того, мозг может быть необходим для того, чтобы муравей мог прикрепиться к поверхности листа, используя свои челюсти, которые грибок впоследствии «отключает», заставляя их мышцы атрофироваться.
Соответственно, уже сейчас можно говорить о том, что механизм «зомбификации» муравьев этими необычными грибками является гораздо более сложным и интересным, чем предполагали ученые несколько лет назад, когда они открыли первые необычные свойства этих паразитов.
Источник